Джон Теффт родился в городе Мэдисон в Висконсине в 1949 году. Он получил степень бакалавра в Университете Маркетта и степень магистра в Джорджтаунском университете.

В 1972 году поступил на дипломатическую службу, работал в Венгрии, в Израиле.
С 1996 по 1999 годы Теффт занимал должность заместителя посла США в Москве, с ноября 1996 по сентября 1997 года был поверенным в делах США в России.

В 2004—2005 годах Джон Теффт был заместителем помощника госсекретаря по вопросам Европы и Евразии, в этом качестве отвечал за отношения США с Россией, Украиной, Белоруссией и Молдовой.

С августа 2005 по сентябрь 2009 года Джон Теффт занимал пост посла США в Грузии.
С декабря 2009 по июль 2014 Теффт занимал пост посла США на Украине.

Владеет несколькими иностранными языками, включая иврит, венгерский, литовский и русский.